Het ras is ontstaan in Ierland. Deze kleine koeien danken hun naam aan een zekere heer Dexter. Deze man vestigde zich in 1750 in Ierland, dichtbij het graafschap Kerry in het zuidwesten van het groene eiland. Hij gaf de aanzet om het Dexter-ras te fokken. De eerste Dexters werden in 1882 geëxporteerd naar Engeland.
Daar werd het ras populair parkvee van de Engelse adel. Hun makkelijk te hanteren formaat en prettige karakter hebben daar vast aan bijgedragen.
Door de enorme verkoop van Dexters naar Engeland, verdween de Dexter rond 1900 vrijwel geheel uit Ierland. In 1892 werd de eerste Kerry- en Dextervereniging opgericht, maar in 1924 werd besloten om gescheiden stamboeken te gaan voeren.
Groot Brittannie exporteerde Dexters naar Zuid-Afrika, Amerika en West-Europese landen. In Nederland is de Dexter ruim dertig jaar bekend. De Nederlandse liefhebbers registreerden hun dieren tot 1994 in Engeland. In dat jaar werd in Nederland een eigen stamboek opgericht: HOLLAND DEXTER.
De vereniging Holland Dexter telt op dit moment zo'n 70 leden en bij het eigen stamboek zijn enkele honderden dieren officieel geregistreerd.
Lees ook het krantenartikel Piet en de Dexters.

Tijdens het dekseizoen krijgen de beide dames gezelschap van Micky, een rode Dexterstier die normaal elders op de boerderij verblijft.